Galéria vznikla v roku 1976. Jej najvýznamnejšími aktivitami v 80. rokoch bolo šesť ročníkov Celoslovenských výstav kresby. Zlom v jej smerovaní nastal po roku 1990, keď výstavná, publikačná a akvizičná činnosť začala reflektovať umenie nových médií. V súčasnosti sa galéria venuje realizovaniu výstav umenia intermedií a mediálneho umenia a projektom o možnostiach tradičných médií (maľba, socha a kresba) v období digitálnych médií a postmédií. PGU organizovala viacero dôležitých výstav umenia po roku 1990. Výstupmi z jej výskumu je viacero publikácií o tvorbe ťažiskových umelcov súčasného umenia. PGU ako jediná z galérií na Slovensku prezentuje umenie nových médií v stálej expozícii Prvé múzeum intermédií, otvorenej v roku 2012. Od roku 2009 je galérii otvorená stála expozícia diel Vincenta Hložníka, ktorá sprístupňuje výber z obsiahlej kolekcie jeho prác, získaných do zbierky v roku 2004.